Drei Jahre sind nun vergangen seit Rido Kurans Tod und dem Verlassen der Cross-Academy von den Kuran Geschwistern Yuki und Kaname. Yuki Kuran war in den Jahren nicht wirklich glücklich und so beschloss sie, zur Academy zurückzukehren und die Night-Class wieder aufzubauen, um ihren Ziehvater dabei zu unterstützen, dass Menschen und Vampire eines Tages friedlich zusammen leben können. Einige der adeligen Vampire schlossen sich ihr an, unter anderem Hanabusa Aidō, der Yuki nun als Vertrauter zur Seite steht, Senri Shiki und Rima Toya.
Kaname Kuran zog zusammen mit Seiren durch das Land und versuchte die Geschehnisse zu verarbeiten. Derweil arbeitete Zero Kiryū weiterhin als Wächter an der Cross Academy und kümmerte sich um seine Pflichten als Vampirjäger. Die Day-Class Schüler verließen die Schule nach dem Kampf oder machten ihren Abschluss.
Kaien Cross hingegen arbeitet nun als Vorsitzender des Vampirjäger Verbandes und hat nach der Zerstörung der Schule erst einmal aufräumen müssen. Nachdem dies erledigt war, öffnete er erneut die Schule, er hatte außerdem einige Renovierungen gemacht und ein neues Gebäude gebaut den nun gibt es eine Klasse mit Menschen und Vampiren, die DuskClass. Nun stand ein neuer Schulanfang vor der Tür und neue Schüler und Schülerinnen wollten die Cross Academy besuchen.
Wer weiß, welche Vampire es noch an diesen Ort hinzieht. Es haben sich Gerüchte verbreitet, dass wohl neue Reinblüter auftauchen werden. Was hat dies nur zu bedeuten? Auch die Vampirjäger bilden neue Jäger aus und versuchen erneut, an Stärke zu gewinnen.
Entscheide selbst, ob du als Mensch ein ruhiges Leben an der Schule leben und einen guten Abschluss machen möchtest oder als Vampir die Night-Class besuchst, um Yuki darin zu unterstützen, Menschen und Vampire einander anzunähern, oder aber möchtest du als Lehrer eine der beiden Klassen unterrichten? Vielleicht möchtest du aber auch als Vampirjäger die Menschen vor den Vampiren beschützten und den Wesen der Nacht tapfer gegenüber stehen? Schlüpfe in deine Rolle und nimm dein Leben in die Hand!